Ο χώρος που στεγάζεται το μουσείο έχει παραχωρηθεί από τον Κυθηραϊκό Σύνδεσμο. Το Μουσείο βρίσκεται στην είσοδο του οικισμού της χώρας και σε μικρή απόσταση από την κεντρική πλατεία του οικισμού.
Ύστερα από μία μακρά περίοδο δέκα χρόνων που παρέμεινε κλειστό, το Αρχαιολογικό Μουσείο Κυθήρων άνοιξε πρόσφατα (Μάιος 2016), πλήρως ανακαινισμένο και με μία σύγχρονη έκθεση που περιέχει αντικείμενα από την 9η χιλιετία π.Χ. μέχρι και τον 3ο αιώνα μ.Χ.
Τα σημαντικότερα εκθέματα είναι τα πέτρινα εργαλεία από την πρώτη εγκατάσταση στο νησί (9η-8η χιλιετία π.Χ), τα ευρήματα από τη Μινωική αποικία στην Παλαιόπολη, τα σπάνια χάλκινα ειδώλια από το Μινωικό ιερό κορυφής στον Άγιο Γιώργη στο βουνό, τα ειδώλια και κοσμήματα από το ιερό της Αθηνάς στο Παλαιόκαστρο, το μαρμάρινο λιοντάρι των Κυθήρων του 6ου αι. π.Χ., τα νομίσματα από το ιερό του Ποσειδώνα στην Αντιδραγονέρα. Επίσης, σε ξεχωριστή ενότητα εκθέτονται αντικείμενα από τις ανασκαφές των Αντικυθήρων.
Το μουσείο δίνει έμφαση και στα πολυμέσα. Στην είσοδο του μουσείου υπάρχει δεκάλεπτο ντοκιμαντέρ με τα σημαντικότερα αρχαιολογικά σημεία των Κυθήρων. Στην πρώτη αίθουσα υπάρχει και διαδραστική οθόνη αφής για την ιστορία και αρχαιολογία του νησιού. Επίσης, δίπλα από το έκθεμα του αρχαïκού Λέοντα των Κυθήρων υπάρχει δεκάλεπτο βίντεο για τη συναρπαστική ιστορία του γλυπτού και πώς τελικά κατέληξε στο Αρχαιολογικό Μουσείο Κυθήρων. Τέλος, το μουσείο είναι προσβάσιμο σε άτομα με προβλήματα κίνησης, καθώς και σε άτομα με προβλήματα όρασης. Στον χώρο έκθεσης του μουσείου υπάρχουν αντίγραφα αρχαίων αντικειμένων, προσβάσιμα για απτική επαφή. Επίσης, το μουσείο διαθέτει δωρεάν ειδικά φυλλάδια σε γραφή Braille για τα άτομα με μειωμένη όραση.
Το έργο της επισκευής και επανέκθεσης του Μουσείου εκτελέστηκε από τη Διεύθυνση Μελετών και Εκτέλεσης Έργων Μουσείων και Πολιτιστικών Κτιρίων και την Εφορεία Αρχαιοτήτων Δυτικής Αττικής, Πειραιώς και Νήσων στο πλαίσιο της Πράξης «Επισκευή, Διαρρύθμιση και Επανέκθεση του Αρχαιολογικού Μουσείου Κυθήρων», για το Επιχειρησιακό Πρόγραμμα «Αττική» της Προγραμματικής Περιόδου «ΕΣΠΑ 2007-2013». Η Πράξη συγχρηματοδοτήθηκε από την Ευρωπαϊκή Ένωση (Ευρωπαϊκό Κοινωνικό Ταμείο) και από εθνικούς πόρους.