Κτίστηκε στα χρόνια του Ρωμαίου Αυτοκράτορα Αύγουστου, πιθανότατα μεταξύ των χρόνων 19 και 11 π.Χ., με σκοπό να γίνει το επίκεντρο της οικονομικής δραστηριότητας της πόλης. Αργότερα, επί Αυτοκράτορα Αδριανού, ανακαινίστηκε και επεκτάθηκε. Χαρακτηριστικά και αναγνωρίσιμα σημεία του χώρου είναι Το Ωρολόγιο του Κυρρήστου ή αλλιώς Ο Πύργος των Αέρηδων και η Δυτική Πύλη, η οποία σώζεται σε καλή κατάσταση. Εκείνο όμως που την ξεχωρίζει από την αγορά των Κλασικών Χρόνων είναι πως σχεδιάστηκε και κτίστηκε εξ αρχής για οικονομικούς και εμπορικούς λόγους.

Μετά την εισβολή των Ερούλων και την καταστροφή της πόλης, τέλη 3ου αιώνα μ.Χ., οι οικονομικές δραστηριότητες στη Ρωμαϊκή Αγορά περιορίστηκαν εντός του γνωστού Υστερορωμαϊκού Τείχους. Τους επόμενους αιώνες, Βυζαντινοί Χρόνοι, Φραγκοκρατία και Τουρκοκρατία, στο χώρο κτίστηκαν σπίτια, εργαστήρια, χριστιανικές εκκλησίες και το Φετιχιέ Τζαμί. Η οικονομική δραστηριότητα στους χώρους της συνεχίστηκε μέχρι και την περίοδο της τουρκοκρατίας, όπου ήταν γνωστή ως Σταροπάζαρο γιατί εκεί αποθήκευαν σιτάρι και άλλα αγροτικά προϊόντα.