Η συλλογή του μουσείου εκτίθεται σε δύο αίθουσες και περιλαμβάνει τα σημαντικότερα ευρήματα των αρχαιολογικών ανασκαφών που έγιναν στην περιοχή.
Ευρήματα που χρονολογούνται από τους Προϊστορικούς Χρόνους έως την Εποχή της Ενετοκρατίας.
Σήμερα, πολλά από τα ευρήματα φυλάσσονται σε άλλους χώρους, όπως το Αρχαιολογικό Μουσείο Πειραιά.
Το ίδιο συμβαίνει και με τα αντικείμενα Βυζαντινής Εποχής που διασώθηκαν, κυρίως εικόνες και ιερά σκεύη λατρείας, φιλοξενούνται και εκτίθενται στο Ναό της Αναλήψεως στο Κάτω Λιβάδι.
Το Αρχαιολογικό Μουσείο Κυθήρων στεγάζεται σε ένα μικρό κτίριο των αρχών του 20ου αιώνα, το οποίο έγινε δωρεά από τον Κυθηραϊκό Σύνδεσμο στο ελληνικό δημόσιο το 1975. Αργότερα, το 1981 ανακαινίστηκε και στις αρχές της δεκαετίας του 1990 επεκτάθηκε, με αποτέλεσμα να δημιουργηθεί ένας μικρός ξενώνας.
